徐步欣，张 剑，郎尚昆，陈石泉，吴钟解，王道儒*
(1.海南热带海洋学院 热带海洋生物资源利用与保护教育部重点实验室，海南 三亚 572022；
2.海南省海洋与渔业科学院，海南 海口 570125)
海草通常生长在6 m以浅的海域，成片分布形成海草床，是全球最重要的沿海生态系统之一[1-2]，能为众多海洋生物提供食物和栖息场所[3-4]。海草床具有很高的生产力，在海洋碳(C)、氮(N)及磷(P)循环扮演重要角色，也是许多海洋生物重要的碳源之一[5]。同时，海草通过光合作用吸收大量的二氧化碳(CO2)形成碳水化合物储存在组织中，死后埋藏在沉积物中，可以减缓气候变化，尤其是海洋酸化的影响[6-7]。可见，海草在生态系统服务中有着不可或缺的作用。
然而，海草的生长对周围环境的变化十分敏感[8-11]。研究发现，频繁的人类活动导致海草分布急剧下降[12-15]，我国现存海草床面积约为8 765.1 hm2，主要分布在我国的渤海和南海海域[16-17]。由于沿岸工程建设、大面积水产养殖、废水排放等人为活动的强烈影响，导致区域大型海藻经常性暴发，水质及沉积环境状况恶化[18-21]，如水产养殖活动和沿岸围填海工程造成黎安港海草床的严重退化[22]；
底质类型、水环境以及陆源污染等导致海南东寨港海草出现明显退化[19]；
海水养殖、陆源排放以及渔业活动等导致海南新村港海草床严重退化等[23]。
文昌海域沿岸建有海南省麒麟菜水产自然保护区，面积大约14 225 hm2[24]，该区域也是海南岛周边海草床面积最大的分布区，主要海草种类包括泰来草(Thalassiahemprichii)、圆叶丝粉草(Cymodocearotunda)、针叶草(Syringodiumisoetifolium)及卵叶喜盐草(Halophilaovalis)等[25]。近年来，有关文昌海草床的分布以及海草多样性调查与研究少有报道，仅见高隆湾海草床修复[26]。文昌海草床沿岸有大量虾塘分布，养殖投入过量的饵食以及虾塘底泥释放的氮、磷等物质，水体富营养化已经导致周边海草床严重退化。但是，虾塘养殖过程中造成的重金属污染以及是否会对周围海域的海草床产生影响却鲜有报道。本研究通过2012、2018和2020年海草床数据，分析了文昌海草床的退化趋势，探讨了文昌海域海草床退化的主要影响因素，旨在为海南海草床资源保护提供数据基础，为海南海洋环境保护和资源的可持续利用提供科学依据。
1.1 研究区域概况
文昌市位于海南省东部，属热带海洋性季风气候区，有明显的干季和雨季之分，具备光照充足、温度高、雨量充沛等特点，沿岸建有海南省麒麟菜水产自然保护区，同时也是海南岛周边海草床面积最大的分布区。文昌市境内河流水系发达，主要包括文昌河、文教河、珠溪河、八门湾以及石壁河等，文昌海域生态环境的污染和破坏也主要来源于河流，八门湾潟湖内存在轻微的金属离子生态危害[27]，高隆湾人工岛的建设导致海草生态系统遭受到极大的破坏[26]，长圮港附近虾塘养殖废水的排放主要由石壁河入海。
本次调查研究区域包括东郊椰林区域：高隆湾HC1(19.4984722°N，110.8153889°E)、港东村HC2(19.4725833°N，110.8106111°E)、椰林湾HC3(19.5206946°N，110.8678613°E)、口牙港HC4(19.5395774°N，110.8846841°E)；
翁田至龙楼区域：加丁村HC5(19.5625800°N，110.9025369°E)、古松村HC6(20.0076658°N，110.9388862°E)；
长圮港区域：长圮港HC7(19.4535556°N，110.7907778°E)、宝峙村HC8(19.4354111°N，110.7711944°E)；
冯家湾HC9(19.4110833°N，110.7501472°E)，共计9个站位[图1(a)]。
1.2 调查方法
1.2.1 理化环境参数 水质样品的采集、运输及分析均按照《海洋监测规范》[28]和《海洋调查规范》[29]要求执行，监测指标主要包括pH、溶解氧(DO)、化学需氧量(COD)、悬浮物(SS)、无机氮(DIN)、无机磷(DIP)及铬(Cr)、铜(Cu)、锌(Zn)、铅(Pb)、镉(Cd)、砷(As)等重金属。
1.2.2 海草参数 海草样方布设参照《海草床生态监测技术规程》[30]，并根据海草分布实际情况，每个区域设置2～3条调查断面，每条断面布设9个0.5 m×0.5 m样方，对样方内海草种类、盖度、密度及生物量进行分析，海草面积采用鳐式调查法(Manta tow)，并使用ArcGIS计算出海草床的分布面积。
海草盖度利用GRB进行判读[31]。海草生物量计算方法如下：先将每种海草按根、茎、叶三部分分离后装入铝箔小袋，放入恒温干燥箱中60 ℃烘干24 h，直至标本完全干燥，取出铝箔纸待标本冷却后用电子天平称量，计算每种海草的根、茎、叶生物量及总的生物量，再计算所有种类的生物量。
1.3 数据处理
通过文昌海域沿岸养殖企业分布、渔船作业等人为因素和自然因素分析海草床的生长状况、生长规律以及对各因子的适应范围，分析海草床退化因素。本研究主要采用R软件对数据进行Pearson相关系数分析，SPSS 22对数据进行因子分析。选择球形度检验来判断变量是否适合因子分析，因子抽取方法选用主成分分析法，旋转方法选用最大方差法[32]。
2.1 水质状况
9个调查站位中，pH为7.79～8.18，DO含量为6.02～7.86 mg/L，COD含量为0.13～0.43 mg/L，SS含量为2.3～13.9 mg/L，DIN含量为2.0～5.7 μmol/L、DIP含量为0.10～0.42 μmol/L，Cr含量为0.59～1.42 μg/L，Cu含量为2.28～7.86 μg/L，Zn含量为3.85～10.85 μg/L，As含量为4.97～5.89 μg/L，Cd含量为0.16～0.40 μg/L，Pd含量为0.40～1.04 μg/L(表1)。
参考海水水质标准[33]，所有站位中仅HC7站位Cu离子含量，HC2站位Pd离子含量，HC3、HC4以及HC8站位SS含量超出第一类水质标准，符合第二类水质标准。除此之外，其他站位的水质指标均符合第一类水质标准。
表1 文昌沿岸水质参数Tab.1 Variations of water quality along Wenchang coast
续表
2.2 海草资源现状
2.2.1 海草种类组成 2020年文昌沿岸调查到6种海草，分别为泰来草、圆叶丝粉草、单脉二药草(Haloduleuninervis)、海菖蒲(Enhalusacoroides)、卵叶喜盐草及针叶草(表2)。东郊椰林区域(HC1、HC2、HC3、HC4)海草种类最多，有5种，分别为单脉二药草、海菖蒲、针叶草、泰来草及卵叶喜盐草；
翁田至龙楼区域(HC5、HC6)有海草3种，分别为圆叶丝粉草、泰来草与卵叶喜盐草；
长圮港区域(HC7、HC8)和冯家湾区域(HC9)有4种海草，分别为圆叶丝粉草、海菖蒲、泰来草及卵叶喜盐草。由此可见，泰来草在所有调查站位中均有出现，其次出现频率较高的是卵叶喜盐草和海菖蒲。
表2 文昌沿岸海草种类分布Tab.2 Distribution of seagrass species along Wenchang coast
2.2.2 海草床的分布面积及盖度 2020年文昌沿岸海草面积18.77 km2，主要集中分布在高隆湾至冯家湾沿岸，其次为口牙港至椰林湾，均呈大面积片状分布[图1(a)]；
文昌沿岸海草分布下限点基本达到珊瑚礁坪破浪带处，上限点则位于离平均高潮线约30 m处，这可能与珊瑚礁缘水质较清澈有关。海草平均盖度为21.0 %，最高盖度出现在HC4站位，为45.0 %[图1(b)]。
2.2.3 海草的密度及生物量 2020年文昌沿岸海草平均密度590.7 ind./m2。HC2和HC5站位海草密度较高，分别为1 513.6 ind./m2及1 065.1 ind./m2，以卵叶喜盐草、圆叶丝粉草和泰来草为主，因植株小，分布密集，所以海草密度较大，HC7站位海草密度较低，为66.3 ind./m2[图2(a)]。HC7区域沿岸分布大量虾塘，沿岸分布很多取排水管道，这对区域海草资源分布影响较大。
2020年文昌沿岸海草平均生物量为153.8 g/m2。4个站位生物量超过平均值[图2(b)]，HC4站位生物量最高，为371.7 g/m2，HC1站位为237.8 g/m2，HC3站位为174.0 g/m2，HC6站位为197.7 g/m2。
图2 文昌沿岸海草床海草的密度及生物量Fig.2 Seagrass density and biomass of seagrass bed along Wenchang coast
2.3 讨论
2.3.1 文昌海草床的现状 文昌海草床是海南省重要的海草分布区，在文昌海草床内分布有泰来草、海菖蒲、圆叶丝粉草、单脉二药草、针叶草及卵叶喜盐草等6种海草，海草平均盖度为21.0 %。海南省新村港海草种类略有不同，分别为泰来草、海菖蒲、圆叶丝粉草、单脉二药草、小喜盐草及卵叶喜盐草，海草平均盖度为60.0 %，远超文昌海草床的平均盖度；
但黎安港的海草分布面积和种类略低，黎安港海草共有4种，分布面积仅为0.98 km2，其海草平均盖度比文昌海草床高，为37.8 %[22]。因此，文昌海草床虽然是海南省面积最大的海草床，海草种类也较为丰富，但是海草平均盖度却不高。
2.3.2 文昌海草床的变化趋势 为了进一步分析文昌海草床的变化趋势，我们进一步对比了2012年和2018年相同站位(高隆湾、港东村、长圮港、宝峙村、冯家湾)海草床种类组成、面积、生物量、盖度和密度的年际变动情况。
①海草种类呈减少趋势。2012年在文昌沿岸调查到海草2科6属8种，分别是泰来草、圆叶丝粉草、海菖蒲、卵叶喜盐草、小喜盐草(Halophilaminor)、单脉二药草、针叶草及齿叶丝粉草(Cymodoceaserrulata)，其中泰来草、海菖蒲、卵叶喜盐草为常见种，呈块状或连续分布；
小喜盐草为罕见种，只在长圮港有所发现。2018年及2020年调查，文昌沿岸只调查到海草2科6属6种，分别是泰来草、海菖蒲、圆叶丝粉草、单脉二药草、针叶草及卵叶喜盐草，其中泰来草、卵叶喜盐草和海菖蒲为常见种，在调查区域内呈片状分布，相互间生。2018年和2020年在长圮港未调查到小喜盐草，可能是长圮港地处多条河流入海口，沿岸众多虾塘养殖排污严重影响海草的生长[20]；
2012年在冯家湾共调查到5种海草，分别是齿叶丝粉草、单脉二药草、泰来草、海菖蒲及卵叶喜盐草，2018年、2020年齿叶丝粉草和单脉二药草消失，原因可能是对大型海藻(如麒麟菜)的保护，将藻类周围海草清除，并且冯家湾附近养殖排污和渔船停靠也会导致海草减少[34]。
②海草面积呈下降趋势。2012年海南省文昌沿岸海草分布面积达31.8 km2，2018年减少至24.2 km2，2020年只剩18.8 km2，8年内海草面积减少了13.0 km2，锐减程度约41 %[图3(a)]。其中面积变化最大的是高隆湾和长圮港一带，导致这种现象发生的原因包括海洋工程建设、水产养殖、陆源污染等人为活动，高隆湾海洋工程人工岛建设直接导致人工岛周围数百米内的海草消失[26]；
长圮港因处于河口交汇处，沿岸分布着大量的虾塘养殖企业，虾塘养殖废水直接影响长圮港周围海草栖息地的生境，从而导致海草大面积的消失[35]。
③海草盖度呈下降趋势。2012年麒麟菜保护区海草盖度为35.2 %，因缺少2012年各站位具体海草盖度，所以仅比较2018年和2020年个站位海草具体盖度。2018年海草盖度范围为8.7 %～26.4 %，平均盖度为18.0 %，2020年海草盖度范围为5.0 %～45.0 %，平均盖度为21.0 %。因新增站位海草盖度较高，所以整个区域海草平均盖度略有增加，但各站位海草盖度呈降低趋势[图3(b)]，高隆湾由26.4 %降低为26.0 %；
港东村由17.5%降低为16.8 %，长圮港由8.7 %降低为5.0 %；
宝峙村由19.7 %降低为14.0 %；
冯家湾由20.1 %降低为19.0 %，高隆湾、长圮港、冯家湾海草盖度变化可能是因为养殖废水排放以及人工岛建设。
④海草密度及生物量变化显著。2012、2018及2020年调查区域内海草密度波动较大[图3(c)]。长圮港和宝峙村海草密度逐年降低，长圮港由177.2 ind./m2减少至66.3 ind./m2；
宝峙村由688.5 ind./m2减少为292.6 ind./m2，原因可能是小喜盐草消失，同时长圮港所处地理位置和渔业采摘捕捞活动也会对海草密度造成一定的影响。高隆湾和港东村海草密度变化呈波动趋势，变化最为明显的是港东村，2012年港东村海草密度为747.2 ind./m2，2018年降低到99.5 ind./m2，2020年又增加为1 513.6 ind./m2。长圮港、港东村、冯家湾海草平均生物量呈现出先降后升的趋势，高隆湾和宝峙村呈现出先升后降的变化趋势[图3(d)]。
2.3.3 退化因素分析 Pearson相关性分析结果显示(图4)，海草覆盖度和海草生物量呈现出显著正相关性，相关系数为0.95，Cr、Cu和Cd等金属离子含量与海草盖度呈现出负相关性，但海草盖度和生物量并未与DIN和DIP呈现出明显相关性。
一般认为，DIN和DIP在海草生长过程中有着不可或缺的作用，主要影响海草中叶绿体浓度和光合速率，海草通过叶片和根系从水体中吸收自身所需的DIP和DIN[36]。但是，当水体中DIN和DIP浓度过高时，海草的生理状态和分布都会遭受影响。在对鳗草(Zosteramarina)的研究中发现，当氮富集之后会限制铵根离子在植物体内的转换，进而会对鳗草产生毒性作用，氮浓度超过25 μmol/L时会出现鳗草的死亡情况，浓度超过125 μmol/L时海草密度会呈现出明显降低趋势[37-40]。营养盐浓度还会直接影响鳗草叶片的大小，浓度过高时叶片也会相应变大[41]；
不仅如此，营养盐还会刺激浮游生物和海草附生生物的快速生长，从而遮蔽光线，影响海草的光合作用，进而抑制海草生长[42]。然而，Thomsen(2017)对长圮、青葛和椰林等地对虾塘附近海草床资源调查中发现，DIN的浓度小于8 μmol/L时不会对文昌海草生长造成较为明显的影响[43]。在本次调查的几个区域，其DIN浓度在此阈值范围内，因此尽管各个调查区的水质存在一定的波动，但这个浓度的变化并不会对海草的生长分布造成较为明显的影响。
图3 文昌沿岸海草面积、平均盖度、平均密度及生物量变化趋势Fig.3 Change of seagrass area,average coverage,average density and biomass along Wenchang coast
图4 各因子皮尔森相关性分析Fig.4 Pearson’s correlation analysis“**”相关性在 0.01层上显著；
“*”相关性在 0.05层上显著；
SC为海草盖度；
SB为海草生物量。
尽管几个调查区相对较低营养盐对海草床的覆盖率和海草生物量影响不大，但相关部分重金属离子，例如Cr、Cd和Cu对文昌海草床有明显负面的影响。由图5可知，本次调查中重金属Cr的含量范围为0.59～1.42 μg/L，当Cr的含量超过0.81 μg/L时会导致海草盖度急剧下降；
Cd的含量范围为0.16～0.40 μg/L，当Cd的含量超过0.18 μg/L时也会对海草盖度产生较为明显的负面影响；
拟合曲线变化趋势最明显的是Cu，当Cu的含量超过2.75 μg/L时，海草盖度明显下降。
图5 Cr、Cu、Zn、Cd等重金属含量与海草盖度散点拟合图Fig.5 Scattered fitting diagram of coverage of seagrass and heavy metals such as Cr,Cu,Zn and Cd
为了更好的解释海草分布状况与周围环境的关系，选取8项影响海草生理和分布的主要水质指标进行因子分析(图6)[44]。结果表明KMO取样适切性量数为0.502，因此本次对环境指标进行因子分析是具有实际意义的[45]。Cr、Cu、Cd等金属离子被解释的程度最高，提取值均在0.97以上，因子分析的总方差解释表明前三个因子的特征根均大于1，且累计的方差贡献率达83.758 %，主因子1贡献率最大。主因子1中主要包含Cu、Cd、Cr等金属元素且都为正相关，结合海草生长状况基础数据表明，金属离子是影响海草生长的主要因素。这与图5拟合分析的结果保持一致，即在调查区，重金属可能是影响海草分布的关键因子。
经过主因子得分计算并结合Pearson相关性分析，金属离子含量高的调查站位海草盖度、密度等指标明显偏低，主要是因为重金属含量超标，当金属离子浓度过高时会使海草的平均盖度、密度、生物量等急剧下降。尽管在海草生长过程中需要一定量的金属离子，但是当金属离子超过海草的耐受范围，会严重影响海草的生长分布。当环境中Cu离子浓度超过海草的耐受范围，会对海草产生一定的胁迫作用，主要表现为影响海草的光合作用，进而影响海草的生长分布[46]。当水体中Cd离子浓度过高时，也会使海草内叶绿素含量降低，限制海草的光合作用[47]。
图6 旋转空间因子图Fig.6 Rotating spatial factor graphZn、Cr、Cu、Cd单位为μg/L；
悬浮物、无机氮、活性磷酸盐单位为mg/L。
经调查在文昌沿岸分布着发达的养殖业，2020年文昌市海水养殖总面积为4 650.6 hm2，其中会文镇海水养殖面积最大，为982.6 hm2，主要分布在长圮港附近。一般认为，虾塘养殖带来的最大问题是富营养化问题。不过本研究的结果显示，在富营养化对海草床的分布影响之前，虾塘养殖带来的重金属污染可能已经对海草的生长、分布产生了影响。有研究指出，虾塘养殖水体中和底泥中部分重金属含量超过土壤二级标准，主要包括Cu、Cd、Pb和Cr等，由于虾塘养殖排污，虾塘附近海草体内重金属含量相对较高[48-49]，这将直接影响海草的生长。DIN浓度并没有超过影响文昌海草床分布的胁迫阈值(8 μmol/L)；
而Cu、Cd、Cr等重金属离子与调查区海草床的盖度显著负相关，表明在低营养负载时文昌周边虾塘养殖废水排放带来的重金属污染可能也会引发海草床退化。
(1)2020年海南省麒麟菜水产自然保护区文昌片区共计调查到海草2科6属6种，分别是泰来草、圆叶丝粉草、单脉二药草、海菖蒲、卵叶喜盐草、针叶草等，其中优势种为泰来草、卵叶喜盐草和海菖蒲。
(2)近10年来，海南省文昌沿岸海草资源呈退化趋势。调查区域内的海草种类、面积以及盖度均持续下降，海草种类由8种减少至6种；
海草面积由31.8 km2减少至18.8 km2；
海草平均盖度由18.0 %减少至12.7 %，海草的密度及生物量变化呈现出明显的波动。
(3)拟合分析的结果表明，在低营养负载时，Cu、Cd、Cr等重金属离子可能是影响调查区海草床资源退化的主要驱动因子，这些重金属污染可能主要源自沿岸虾塘养殖废水排放，进而导致海草退化。
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